کنستانتین بزرگ در آغاز قرن 4 دستور ساخت معبدی بر فراز قبر پیتر رسول را داد. این خواسته اولین امپراتور مسیحی روم با این واقعیت توضیح داده شد که مقبره رسول مصلوب شده پیتر همیشه مورد احترام پیروان مسیح بود. ساخت و ساز برای چندین دهه تحت نظارت پاپ سیلوستر اول ادامه یافت و در سال 349 به پایان رسید. این معبد به افتخار امپراطور که ساخت و ساز را آغاز کرده - کلیسای کنستانتین نام دارد.
در سال 846 ، معبد توسط دزدان دریایی عرب غارت شد. این واقعه پاپ لئو چهارم را بر آن داشت تا دیواری دفاعی در اطراف کلیسا و ساختمانهای مجاور احداث کند. این ایده بعداً برای واتیکان ، دولت شهری پاپ به تصویب رسید.
در آغاز قرن شانزدهم ، کلیسای جامع بسیار فرسوده بود ، و تصمیم گرفته شد که مرمت آن بیش از حد پرهزینه و غیرموجه باشد. با وجود نارضایتی مردم شهر ، پاپ ژولیوس دوم دستور تخریب کلیسا را داد و کلیسای جدیدی به جای آن برپا کردند. نویسنده این پروژه دوناتو برامانته است. کلیسای جامع جدید بیش از یک قرن ساخته شده است و بسیاری از استادان بزرگ نظارت بر ساخت و ساز را بر عهده داشتند که رافائل و میکل آنژ را می توان در میان آنها تشخیص داد.
در آغاز قرن هفدهم ، ساخت و ساز زیر نظر معمار کارلو مادرنو انجام شد ، که با موافقت پل پنجم ، تغییرات اساسی در ساختار معبد ایجاد کرد و شکل ساختمان را از صلیب یونان جایگزین کرد به یک لاتین این حرکت باعث افزایش ظرفیت کلیسای سنت پیتر شده است.
محراب اصلی در بالای مقبره رسول واقع در مرکز معبد واقع شده است. در زیر گنبدی واقع شده است که توسط میکل آنژ طراحی شده است. در پشت تختی از عاج و چوب دیده می شود. اعتقاد بر این است که سنت پیتر ، پاپ رم ، بر این تخت نشست. کلیسای جامع به سبک باروک ساخته شده است ، نویسنده بیشتر جزئیات لورنزو برنینی است.
پاپ ها در سیاه چال کلیسای جامع دفن می شوند. آخرین خاکسپاری در سال 2005 انجام شد ، زمانی که جان پل دوم درگذشت. در مجموع ، 148 پاپ آخرین پناهگاه خود را در کلیسای سنت پیتر یافتند.
